Imaging the internal structure of Borelis schlumbergeri Reichel (1937): Advances by high-resolution hard X-ray microtomography

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Plain Language Abstract

Foraminifera are an important group of minute - unicellular marine protozoans that secrete a calcite shell. The majority of foraminiferal species live benthonicly within or at the surface of the sediment at the ocean floor, from shallow water areas down to the abyss of the ocean. Less diverse but numerically by far dominating are the planktonic foraminifera living freely floating in the upper water column. After death, they sink to the ocean bottom where their shell remains contribute to the main components of vast areas of calcareous deep-sea oozes. Common to both groups – benthic and planktonic foraminifera – is their outstanding significance for the buildup of piles of marine sediments that accumulate over millions of years. Today, these deposits represent our only observable record of the evolutionary history of marine life on earth. Comparably rapid evolution and related morphological changes of their shells in comparison to other skeleton-forming marine biota make foraminifera one of the best biostratigraphic recorders for measuring geological time. This is a precondition for quantification and understanding of climatic, environmental or geological processes in past oceans. In addition, evolution of these organisms is manifested in variation of morphological extremes and in development of structural features of their shells. Especially in larger benthic foraminifera the latter is of paramount importance for diagnosis and recognition at species level.

Reading and understanding of the foraminiferal archive requires excellent taxonomic expertise and detailed knowledge about the ontogeny and inner and external architecture of these tiny shells. In foraminiferal micropaleontology such taxonomic wisdom has accumulated over many decades by application of incident light microscopic inspection of tests, thin-section analysis, scanning electron microscopy on broken individuals, from synthetic plastic micro-cast preparations, or two-dimensional micro-radiographs. All these techniques, however, are often limited if one wishes to reconstruct 3D internal microstructures of the shells, which are equally important for taxonomic and phylogenetic diagnoses.

Micropaleontology has recently taken advantage of hard X-ray microcomputed tomography (µCT), a non-invasive technique allowing the reconstruction of inner shell parts down to the sub-micrometer resolution.
In µCT, a specimen is fixed on a highly precise automated rotation stage to acquire radiographs with rotational increments as small as a fraction of a degree. These radiographs were combined to obtain a 3D dataset. Commercially available software allows visualizing the features on the micrometer scale. Their quantification often needs dedicated software to derive meaningful quantities.

In the present investigation, our primary goal was to estimate the efforts for internal structural reconstructions of foraminiferal tests, an important starting point for the planning of routine surveys on statistically large populations of individuals. Such information is desperately needed, for example, in research about ontogeny, evolution and phylogeny of foraminifera.In this context, we have explored the reconstruction of a single specimen of the larger benthic foraminifer Borelis schlumbergeri, which belongs to the foraminiferal family Alveolinidae Ehrenberg (1839). Alveolinids are characterized by a spindle-shaped test with an extremely complex internal structure. Moreover, they belong to the group of miliolids having imperforated test walls leading to comparably high contrast in hard X-ray absorption. We have reconstructed the complex inner microstructure at unprecedented detail. These results are compared to historical reconstructions of alveolinids by Manfred Reichel carried out in the 1930s and based only on serial thin sections and confirm the outstanding quality of this early micropaleontology pioneer. In conclusion, µCT proves to be a powerful and indispensable supplementary technique in future taxonomic, phylogenetic and ontogenetic foraminiferal research.

Resumen en Español

In progress

Traducción: Enrique Peñalver (Sociedad Española de Paleontología) or Diana Elizabeth Fernández

Résumé en Français

Images de la structure interne de Borelis schlumbergeri Reichel (1937) grâce à la microtomographie à haute résolution

Nous proposons une reconstitution de la structure interne du foraminifère benthique alveolinidé Borelis schlumbergeri Reichel (1937) à partir de données de microtomographie à haute résolution (µCT). L’analyse de la segmentation des loges révèle une structure complexe de vides remplis chez l’animal vivant par le protoplasme et commençant par un embryon (le proloculus) sub-sphérique, entouré par une structure népionique streptospiralée. Ëlle commence par des tubes incurvés et perpendiculaires les uns aux autres. Dans le stade népionique avancé, les tubes se divisent en petites loges de plus en plus nombreuses. La croissance adulte débute avec le passage de l’enroulement streptospiralé à un enroulement planispiralé ainsi qu’avec l’allongement typique des alvéolinidés prenant une forme fusiforme. Chez l’individu étudié la dernière loge, la loge 48, est divisée en 71 petites loges. Dans les stades terminaux, le volume de la loge diminue et sa croissance devient irrégulière. Le volume de la cellule augmente d’un facteur de 7,584 depuis le volume du proloculus de 13,592 µm3 jusqu’à un volume de 103,077,248 µm3, pour une longueur du corps protoplasmique de 1,995 µm. La technique de microtomographie à haute résolution illustre de manière impressionnante l’avantage évolutif d’un enroulement fusiforme planispiralé pour accommoder un très grand protoplasme dans un corps compact et mécaniquement robuste, sans perdre le contact cellulaire entre l’intérieur et la périphérie et tout en permettant aux endosymbiontes de maintenir la fonction photosynthétique dans des environnements peu profonds de haute énergie. Les données µCT sont ici également comparées avec les dessins historiques et les modèles en plasticine des stades précoces de la croissance d’un alvéolinidé réalisés dans les années 1930 par le pionnier de la micropaléontologie Manfred Reichel, mettant en évidence la qualité de l’analyse structurale atteinte dès cette époque.

MOTS-CLÉS: Microtomographie par rayons X à haute résolution; Foraminifères benthoniques à grande taille; Ontogénie; Analyse de la croissance; Borélis schlumbergeri

Translator: Loïc Costeur

Deutsche Zusammenfassung

Abbildung der internen Schalenstrukturen von Borelis schlumbergeri Reichel (1937) mit Hilfe der hochauflösenden Röntgen-Mikrotomographie

Hochauflösende Röntgen Mikrotomographie (µCT) und die anschliessende softwaremässige Segmentierung der Kammern ermöglicht zum ersten Male den komplizierten inneren Schalenbau eines isolierten Exemplars der benthischen Grossforaminifere Borelis schlumbergeri Reichel (1937) dreidimensional abzubilden. Die zentral gelegene subsphärische Embryonalkammer (Proloculus) wird durch eine frühe (nepionische) verknäuelte Struktur abgelöst. Diese beginnt mit einer Saturnring-förmigen Röhre um den Proloculus herum und verbiegt sich anschliessend in zwei beinahe senkrecht aufeinander stehende Ebenen. Die Röhre schnürt sich dabei an den Umbiegungsstellen ein, sodas eine Kammerung entsteht. Am Ende des nepionischen Stadiums beginnen sich ausgehend von der röhrenförmige Kammer laterale Kämmerchen abzuspalten, zunächst zwei, dann vier, und dann immer zahlreichere Kämmerchen. Die Kammern folgen jedoch noch immer eine unregelmässige, streptospirale Anordung. Mit Beginn des adulten Wachstums ändert sich diese streptospirale Aufwicklung der Kammern und es stellt sich eine planispirale Windung ein. Gleichzeitig beginnen sich die Kammern stark in die Länge zu strecken, wobei auch die Gesamtschale in die Länge gezogen wird und die typisch fusiforme Gestalt der Alveoliniden entsteht. Im vorliegenden Exemplar konnten insgesamt 48 Kammern bis zum terminalen Stadium nachgewiesen werden. Die letzte (terminale) Kammer erreicht eine Unterteilung in 71 Kämmerchen. Wie in vielen Foraminiferen reduziert sich auch im vorliegenden Exemplar das Kammervolumen im terminalen Stadium und das Wachstum wird unregelmässig. Vom Proloculus bis zur terminalen Kammer nimmt das Hohlraumvolumen um das 7,584-fache zu: Von einem Volumen des Proloculus von 13,592 µm3 bis zu einem Gesamtvolumen aller Hohlräume von 103,077,248 µm3 im Endstadium. Der rekonstruierte adulte Protoplasma-Körper erreicht vom einen Pol zum anderen eine Gesamtlänge von 1,995 µm. Die Technik der hochauflösenden µCT erweist sich als hervorragend um die Vorteile der planispiral-fusiforme Schalengeometrie unmittelbar zu verstehen: Diese Architektur erlaubt einer grossflächigen, mit Endosymbionten besetzte Zelle sich in eine kompakte Form zu bringen bei gleichzeitiger Minimierung der Zellverbindungen zwischen dem Innersten Teil des Individuums und seiner Peripherie, was sich wiederum günstig für die intrazelluläre Signalübetragung oder den Transport/Austausch metabolischer Produkte auswirkt. Die spezielle Architektur ist Resultat einer Anpassung welche ermöglicht, dass peripher sitzende Endosymbionten Photosynthese betreiben können während der tiefer sitzende Zellkern von schädlichen UV-Strahlen abgeschirmt werden. Die kompakte Aufwicklung der Schale gewährt ausserdem Schutz und mechanische Stabilität und erhöht somit die Chancen im marinen Flachwasserbereich der verstärkten Wellenenergie zu widerstehen. In einer historisch-methodologischen Würdigung werden die µCT-Rekonstruktionen den einzigartigen Wachs-Strukturmodellen von Alveoliniden gegenübergestellt, welche in den 1930er Jahren in den Händen Mikropaläontologie-Pioniers Manfred Reichel entstanden sind. Seine damaligen Beobachtungs-Grundlagen waren nicht µCT Aufnahmen sondern Serien von Dünnschliffen!

SCHLÜSSELWÖRTER: Hochauflösungs-Röntgen-Mikrotomographie; Benthische Grossforaminiferen; Ontogenie; Wachstumsanalyse; Borelis schlumbergeri

Translator: Michael Knappertsbusch

Arabic

Translator: Ashraf M.T. Elewa

Polski

Obrazowanie wewnętrznej struktury Borelis schlumbergeri Reichel (1937): Postępy dzięki twardej mikrotomografii rentgenowskiej o wysokiej rozdzielczości.

Zbadaliśmy rekonstrukcję wewnętrznej struktury osobnika współczesnego alweolinida, bentonicznej dużej otwornicy Borelis schlumbergeri Reichel (1937), przy użyciu twardej mikrotomografii rentgenowskiej o wysokiej rozdzielczości (µCT). Analiza segmentacji komory ujawniła złożoną architekturę pustych przestrzeni uprzednio wypełnienionych przez żywą protoplazmę, począwszy od komory zarodkowej (proloculus), otoczonego nepioniczną strukturą streptospiralną. Zaczyna się ona od pierścieni przypominających pierścienie Saturna, utworzonych z zakrzywionych, prostopadłych do siebie rurek. Na etapie późnego stadium nepionicznego dzielą się one na coraz większą liczbę komórek. Wzrost u osobnika dorosłego zaczyna się, gdy zwinięcie streptospiralne zmienia się w zwinięcie planispiralne, a skorupka zaczyna rozciągać się do typowego wrzecionowatego kształtu u alweolinidów. U badanego osobniku komora końcowa # 48 jest podzielona na 71 komórek. W fazie końcowej objętość komory zmniejsza się, a wzrost komory staje się nieregularny. Objętość komórek zwiększa się 7584-krotnie w stosunku do wielkości prolokularnej 13 592 µm3, aby osiągnąć objętość komórek 103 077 248 µm3, przy długości protoplazmatycznej ciała 1 995 µm. µCT w imponujący sposób ilustruje przewagę adaptacyjną planispiralnego wrzecionowatego zwinięcia do ściskania olbrzymiego płata protoplazmy w zwarte i wytrzymałe mechanicznie ciało bez utraty połączenia komórkowego wnętrza z peryferiami i wciąż pozwalając endosymbiontom na zachowanie funkcji fotosyntetycznych w płytkich środowiskach morskich o wysokiej energii. Dane µCT są porównywane z historycznymi rysunkami i modelami z plasteliny wczesnych stadiów wzrostu alveolinidów wykonanych przez pioniera mikropaleontologii Manfreda Reichela w latach 30, podkreślając bezprecedensową jakość analizy strukturalnej w tych wczesnych dniach.

Słowa kluczowe: mikrotomografia rentgenowska; większe otwornice bentosowe; ontogeneza, analiza wzrostu; Borelis schlumbergeri

Translator:  Krzysztof Stefaniak