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Sexual discrimination at work: Spinicaudatan 'Clam Shrimp' (Crustacea: Branchiopoda) as a model organism for the study of sexual system evolution

T.I. Astrop, L.E. Park, Brown, B. and S.C. Weeks

Plain Language Abstract

Biological interactions are rarely preserved in the fossil record and where they do occur, are often cryptic. Therefore, the evolution of sexual systems over geologic time in animals has been difficult to investigate. The reproductively labile spinicaudata ('clam shrimp') are a model clade for the study of sexual systems, containing species that are dioecious (males and females), androdoecious (males and hermaphrodites) and solely hermaphroditic. Using contemporary morphometric techniques we have been able to develop and test a methodology that allows us to capture and quantify the shape of the Spinicaudatan bivalved carapace (that houses the freshwater shrimp) and use discrete differences in carapace shape to discriminate between sexes. This method has been rigorously tested using six species from two living families and shown to be 70-100% successful in discerning sex. We then extend this to a Jurassic species using fossil material and discover that it is possible to assign sex, and by extension, sexual system to extinct groups. The two carapace shapes in the fossil species fit well with the shape trends seen in males and females of extant species, and thus we were able to calculate a ratio of 51/49% males/females and assign the fossil taxon the sexual system of dioecy. The results of this study likely have far reaching implications for our understanding of the evolutionary dynamics of sexual systems in these sexually labile crustaceans.

Resumen en Español

Discriminación sexual: los Spinicaudata (Crustacea, Branchiopoda) como organismos modelo para el estudio de la evolución del sistema sexual

Las interacciones biológicas raramente se preservan en el registro fósil y, cuando eso ocurre, a menudo son difíciles de discernir. En consecuencia, la investigación de la evolución de los sistemas sexuales a lo largo de los tiempos geológicos ha presentado serias dificultades. Los Spinicaudata, muy variables desde el punto de vista reproductivo, son un clado modelo para el estudio de los sistemas sexuales, ya que contiene organismos dioicos (machos y hembras), androdioicos (machos y hermafroditas) y hermafroditas autofecundantes. En este trabajo presentamos una metodología por la que se pueden inferir los sistemas de apareamiento mediante la cuantificación de diferencias en la forma del caparazón atribuibles al dimorfismo sexual en ejemplares fósiles. Hemos desarrollado ese método comparando los caparazones de seis especies de dos familias de Spinicaudata actuales mediante análisis eigenshape. El dimorfismo sexual fue cuantificado satisfactoriamente usando técnicas morfométricas combinadas con análisis discriminantes, identificándose correctamente machos y hembras/hermafroditas en el 92% de los casos en los taxones actuales. Se analizaron treinta y cuatro ejemplares de la especie de espinicaudado jurásico Carapacetheria disgragaris utilizando la metodología desarrollada con las especies actuales. En estos fósiles se pudieron detectar dos formas de caparazón distintas y asignar el 100% de los individuos a una de las dos formas. Las formas promedio de caparazón de los ejemplares fósiles coinciden bien con los contornos promedio para machos y hembras en las especies actuales, lo que ha permitido calcular una relación de sexos de 51:49 (machos:hembras) y, por tanto, asignar un sistema sexual de dioecia. Este estudio introduce con éxito la utilización del registro fósil de los Spinicaudata para dilucidar sistemas sexuales antiguos, lo que probablemente tenga implicaciones de mayor alcance para la comprensión de la dinámica evolutiva de sistemas sexuales a lo largo del tiempo geológico.

Palabras clave: análisis eigenshape; morfometría; caparazón; Conchostraca; ostrácodos

Traducción: Miguel Company

Résumé en Français

La discrimination sexuelle au travail: Les Spinicaudata (Crustacea: Branchiopoda) comme organisme modèle pour l'étude de l'évolution du système sexuel

Les interactions biologiques sont rarement préservées dans l'enregistrement fossile et, quand c'est le cas, restent toutefois difficiles à discerner. Ainsi l'évolution des systèmes sexuels chez les animaux au cours des temps géologiques est toujours restée difficile à étudier. Les Spinicaudata, à la reproduction inconstante, sont un clade modèle pour l'étude des systèmes sexuels puisquétant dioïques (mâles et femelles) ou androdioïques (mâles et hermaphrodites) ou encore hermaphrodites auto-fertilisant. Nous décrivons ici une méthode dans laquelle les systèmes d'accouplement peuvent être déduits de la quantification de la différence de forme des carapaces attribuée au dimorphisme sexuel chez les spécimens fossiles. Nous développons notre méthologie en comparant les carapaces de six espèces de deux familles de Spinicaudata actuels en utilisant les analyses eigenshape. Le dimorphisme sexuel est quantifié avec succès en utilisant les techniques morphométriques combinées aux analyses discriminantes, ce qui permet d'identifier les mâles des femelles/hermaphrodites avec 92% de chance sur les taxons actuels. Trente quatre spécimens du Spinicaudata Carapacetheria disgragaris ont été analysés en utilisant les méthodes développées sur les epcèces actuelles. A partir de ces données fossiles, nous avons pu détecter deux types de caparaces distincts ainsi qu'assigner 100% des individus à l'une ou l'autre des formes identifiées. Les formes moyennes de carapace des spécimens fossiles correspondent bien aux contours pour les mâles et femelles chez les espèces actuelles, ce qui nous a permis de calculer un sexe-ratio de 51:49 mâles:femelles et ainsi d'en déduire un système sexuel dioïque. Cette étude commence à utiliser l'enregistrement fossile des Spinocaudata avec succès pour comprendre les systèmes sexuels anciens ce qui aura également de fortes implications pour notre compréhension de la dynamique évolutive des systèmes sexuels au cours des temps géologiques.

Mots-clefs: Eigenshape, morphométrie, carapace, Concostratca, ostracode.

Translator: Loïc Costeur

Deutsche Zusammenfassung

Sexuelle Diskriminierung zu Gange: Spinicaudate „Muschelschaler“ (Crustacea: Branchiopoda) als Modellorganismen für die Evolution des Sexualsystems

Biologische Interaktionen sind im Fossilrekord selten erhalten und falls sie doch auftreten sind sie selten zu erkennen. Daher war es bisher schwierig die Evolution von Sexualsystemen bei Tieren im Lauf der Zeit zu bestimmen. Die reproduktionslabilen Spinicaudata („Muschelschaler“) sind eine Modellklade um Sexualsysteme zu untersuchen, da sie diözische (Weibchen und Männchen) androdiözische (Männchen und Hermaphroditen) und selbstbefruchtende Hermaphroditen enthalten. Wir präsentieren hier eine Methodik mit der Paarungssysteme durch Quantifizierung von Unterschieden bei der Gestalt des Panzers, was bei Fossilien auf sexuellen Dimorphismus hinweist, bestimmt werden können. Wir entwickeln unsere Methodik indem wir die Panzer von sechs Arten aus zwei Familien von heutigen Spinicaudata mit der Eigenshape-Analyse vergleichen. Sexueller Dimorphismus wurde erfolgreich mit morphometrischen Techniken in Kombination mit Diskriminanzanalysen quantifiziert. Bei 92% der heutigen Taxa wurden die Männchen bzw.  Weibchen /Hermaphroditen korrekt identifiziert. 34 Stücke des jurassischen Muschelschalers Carapacetheria disgragaris wurden mit den an heutigen Arten erprobten Methoden analysiert. Aus diesen Daten aus Fossilien konnten wir zwei eindeutige Panzerformen bestimmen und 100% der Individuen einer Form zuordnen. Die durchschnittlichen Panzerformen der Fossilien entsprechen gut den mittleren Werten für Männchen und Weibchen bei den heutigen Arten. Das erlaubt es uns ein Geschlechterverhältnis von 51:49 Männchen:Weibchen zu errechnen und damit das Geschlechtssystem als diözisch festzulegen. Diese Untersuchung nutzt den Fossilrekord der Spinicaudata erfolgreich um frühere Sexualsysteme zu erhellen, was sicherlich von großer Tragweite für unser Verständnis der evolutionären Dynamik von Sexualsystemen im Lauf der Zeit sein wird.

SCHLÜSSELWÖRTER: Eigenshape; Morphometrie; Panzer; Conchostraca; Ostracode

Translators: Eva Gebauer

Arabic

307 arab

Translator: Ashraf M.T. Elewa

Polski Abstrakt

Różnice płciowe w działaniu: muszloraczki Spinicaudata jako organizmy modelowe dla badań ewolucji systemów płciowych

Interakcje biologiczne rzadko zachowują się w stanie kopalnym, a kiedy już, często trudno je rozpoznać. Dlatego też ewolucja systemów płciowych w geologicznym czasie u zwierząt była trudna do zbadania. Reproduktywnie labilne Spinicaudata (muszloraczki) są modelowym kladem dla badań systemów płciowych, jako formy dioeciowe (samce i samice), androdioeciowe (samce i hermafrodyty) i samo zapładniające się hermafrodyty. Niniejszym prezentujemy metodologię, w której wersja parowania może zostać ustalona poprzez ilościowe różnice w kształcie pancerzyków przypisywalne dymorfizmowi płciowemu u okazów kopalnych. Wypracowaliśmy naszą metodologię porównując pancerzyki sześciu gatunków z dwóch rodzin dzisiejszych Spinicaudata przy użyciu analizy Eigenshape. Dymorfizm płciowy został z sukcesem wyliczony przy użyciu technik morfometrycznych w połączeniu z analizą dyskryminacyjną, prawidłowo identyfikując samce i samice/hermafrodyty w 92% przypadków u dzisiejszych taksonów. Trzydzieści cztery okazy jurajskiego muszloraczka Carapacetheria disgragaris zostały przebadane przy użyciu metod opracowanych dla dzisiejszych gatunków. Dzięki tym danym kopalnym mogliśmy wykryć dwa odrębne kształty pancerzyków i przypisać 100% osobników do któregoś z nich. Uśrednione kształty pancerzyków okazów kopalnych pasują dobrze do średnich obrysów samców i samic gatunków dzisiejszych, umożliwiając nam wyliczenie współczynnika płci na 51:49 (samce:samice), a tym samym przypisując je do systemu płciowego dioeciowego. To badanie rozpoczyna udane wykorzystanie zapisu kopalnego Spinicaudata do odkrycia dawnych systemów płciowych, co będzie miało zapewne daleko idące implikacje dla naszego zrozumienia dynamiki ewolucyjnej systemów płciowych w skali czasu geologicznego.

Słowa kluczowe: Eigenshape; morfometria; pancerzyk; Conchostraca; małżoraczek

Translators: Dawid Mazurek, Robert Bronowicz, and Daniel Madzia

 

 

TABLE 1.Suggested instances of dimorphism in fossil clam shrimp inferred via carapace outline or dimensions.

 

Species

Superfamily

Age

Locality

Source

Cyzicus (Lioestheria) shackletonensis

Cyzoidea

U.Carb-L.Perm

ANTARCTICA - Shackleton Glacier

Babcock et al.et al.2002

Estheriina astartoides

Limnadioidea

U.Cret

BRAZIL - Potiguar Basin

Lana andCarvalho 2002

Endolimnadiopsis rusconii

Lioestherioidea

U.Tria

ARGENTINA - Mendoza Province

Gallego 2005

Shizhuestheria truncata

Eosestheriteoidea

M.Jura

CHINA - Sichuan Basin

Li ,Hiranoet al.et al.2009

Hemicycloleaia grantrangicus/Hemicycloleaia andersonae

Leaioidea

E.Carb

AUSTRALIA

Jones and Chen - 2000

Cratostracus? Cheni

Estheriteoidea

L.Cret - Aptian

CHINA - western Liaoning

Li and Batten 2004

Yanjiestheria dabeigouensis

Eosestherioidea

E.Cret

CHINA - eastern Jilin

Li et al.et al.2007

Dictyestheriae longata

Estheriteoidea

Cret?

CHINA - Yaojia Formation

Li, Wanet al.et al. 2009

Plectestheria songhuaensis

Estheriteoidea

U.Cret

CHINA - Jilin Province

Li et al.et al.2009b

Halysestheria yui

Estheriteoidea

Cret?

CHINA - Jilin Province

Li,Wan et al.et al. 2009

Isaura (Euestheria) harveyi

Cyzoidea

Perm

USA - Kansas

Tasch 1958

Pemphicyclus-Gabonestheria

Cyzoidea

L.Carb

 

Tasch 1961

Menucoestheria wichmanni

Eosestherioidea

Tria

ARGENTINA - Vera Formation

Gallego 2010

Abrestheria rotunda

Eosestherioidea

L.Cret

CHINA - NorthenHebei

Li et al.et al. 2006

Carapacestheria disgregaris

 

L.Jura

ANTARCTICA - Shackleton Glacier

Shen 1994

TABLE 2. Species used in this study with associated MANOVA significance values (p*) of between group differences and discriminant scores (DS) as a percentage classified correctly. The first four eigenshapes produced by analysis of the separate datasets were used in the MANOVA and discriminate analyses.

 

Dataset

M

F

MANOVA (p*)

DS (%)

L. badia, L. stanleyana, E. texana, E. dhali

60

60

2.03E-41

97

L. occidentalis

11

11

0.0497876

73

L. badia

15

15

6.92E-14

100

E. texana

15

15

1.17E-12

100

C. mexicanus

9

15

0.151

76

C. disgragaris †

18

16

1.74E-10

97

 

FIGURE 1. Hermaphrodite Eulimnadia dahli. 1) Antennae. 2) Brood chamber with egg clutch. 3) Head. 4) Phyllopod appendages. 5) Telson. 6) Trunk.

figure 1

FIGURE 2. Limnadia badia female (1) and male (2). Carapace dimorphism prominent on dorsal margin associated with presence/absence of brood chamber. Limnadopsis occidentalis female (3) and male (4) displaying similar carapace dimorphism to that seen in L. badia, despite gross morphologic difference. Female (5) and male (6) Cyzicus mexicanus. The dimorphism in Cyzicus is more subtle than that seen within the Limnadiidae, the female (5) being slightly more elongate with a flattened postero-ventral margin. 'Female' morphotype (7) and 'male' morphotype (8) of Carapacestheria disgragaris. All scale bars equal 1 mm.

figure 2

FIGURE 3. Modes of shape change represented by eigenshape (ES) axes 1-4. Eigenshapes produced via standard eigenshape analysis (sensu MacLeod 1999) of digitized outlines of 120 total specimens of E. dahli, E. texana, L. badia and L. stanleyana. Dark-light shading indicates representative shapes with low to high scores on each of the four axes.

figure 3

FIGURE 4. A plot of 120 extant specimens (E. dahli, E. texana, L. badia and L. stanleyana) by sex (red = female/hermaphrodite, blue = male) on the first and second eigenshape axes. Mean shapes for males (blue) and females/hermaphrodites (red) shown both separate and overlapping to highlight dimorphism.

figure 4

FIGURE 5. Hierachical cluster analysis (Ward's method) of all 120 extant specimens using eigenshape axes 1-4. Note distinct clustering of two groups with little error. Terminal nodes labeled with species/sex abbreviations.

figure 5

FIGURE 6. Plot of C. mexicanus on eigenshape axes 1 and 2 with dendrogram of hierarchical cluster analysis (Ward's method) using the first four eigenshapes. Mean shapes for males (blue) and females (red) shown separate and overlapping to highlight dimorphism.

figure 6

FIGURE 7. Plot of L. occidentalis on eigenshape axes 1 and 2 with dendrogram of hierarchical cluster analysis (Ward's method) using the first four eigenshapes. Mean shapes for males (blue) and females (red) shown separate and overlapping to highlight dimorphism.

figure 7

FIGURE 8. Plot of C. disgragaris on eigenshape axes 1 and 2. Mean shapes for morphotype 1 'male' (blue) and morphotype 2 'female' (red) highlight possible dimorphism with associated Hierarchical cluster analysis (Ward's method) using eigenshape axes 1-4. The designation of specimens to either two morphotypes is based on the distinct two-group clustering.

figure 8

FIGURE 9. Plot of E. texana males and self-fertilizing hermaphrodites on eigenshape axes 1 and 2 with dendrogram of hierarchical cluster analysis (Ward's method) using the first four eigenshapes.

figure 9

FIGURE 10. Plot of L. badia males and females on eigenshape axes 1 and 2 with dendrogram of hierarchical cluster analysis (Ward's method) using the first four eigenshapes.

figure 10

 

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author 1Program in Integrated Bioscience
Department of Biology
The University of Akron
Akron, Ohio
USA

Timothy Astrop is a PhD candidate in the Integrated Bioscience program at the University of Akron, investigating the biology and palaeobiology of sexual systems in Branchiopod crustaceans over evolutionary timescales. Astrop earned a BSc (Hons) in Biology from The University of Northampton in 2005, and also holds an MSc (DIC) from Imperial College London (2007), where he conducted systematic and morphometric research on fossil decapods crustaceans.

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author 2Department of Geology and Environmental Sciences
Environmental Scanning Electron Microscope Laboratory
University of Akron
Akron, Ohio 44325
USA

Lisa Park (Boush) is currently working at the National Science Foundation as a Program Officer in Sedimentary Geology and Paleobiology program (SGP) within the Earth Science Division (EAR) in the Geoscience Directorate (GEO). In addition to serving at the National Science Foundation, she is a Professor of Geology and Environmental Science at the University of Akron. Her research uses the microcrustacean group Ostracoda as a biological proxy to examine diverse questions related to paleoecology, taphonomy, paleoenvironmental reconstruction, and biological response to climate change. Through this interdisciplinary approach, Park and her colleagues and students have been able to investigate climate and environmental change across the globe and in many different settings. She also runs an Environmental Scanning Electron Microscopy Laboratory (ESEM).

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author 3 2Department of Biology
The University of Akron
Akron, Ohio 44325-3908
USA

Bryan Brown is a recent graduate in biology at the University of Akron.

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author 4Program in Integrated Biosciences
Department of Biology
The University of Akron
Akron, Ohio 44325-3908
USA

Stephen Weeks earned a B.A. in Aquatic Biology from the University of California, Santa Barbara in 1983, an M.A. in Biology from the University of California, Riverside in 1986, conducting research on the ecological ramifications of different breeding systems in branchiopod crustaceans and a Ph.D., working with Dr. Robert Vrijenhoek, again researching the ecological effects of sexual relative to asexual reproduction, this time in live-bearing fish (Poecillidae at Rutgers University in New Jersey for my in 1991. Weeks also completed a short-term post-doc (1991) at Pennsylvania State University, in the Anthropology Department, studying the evolution of aging and a second post-doc at the Savannah River Ecology lab (run through the University of Georgia, Athens) from 1992-1994, working with Dr. Gary Meffe on life history evolution in another live-bearing fish (Gambusia affinis).Weeks is currently a Professor of Biology at the University of Akron, a position he has held since1994.